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ARTIGO ORIGINAL
Efeito do estresse crônico na memória espacial de curto e longoprazo em ratos Wistar
Effect of chronic stress on short and long-term spatialmemory in Wistar rats
Rodolfo Souza de Faria¹,*, Amanda RochaMoreno1, Ana Isabel Leone Pinto1 , Elisa MoreiraPessoa1, Júlia Peloso Maia1, Clarissa Trzesniak¹,Paulo José Oliveira Cortez¹
1Faculdade de Medicina de Itajubá, Itajubá,Minas Gerais, Brasil.
INFORMAÇÕES GERAIS
Recebido em 13 de agosto de 2019
Aceito em 23 de maio de 2019
Palavras-Chave
Aprendizagem
Estresse psicológico
Memória
RESUMO
Objetivo: Investigar a relação entre o estresse crônico e amemória espacial em ratos. Métodos: Utilizaram-se 20 ratos, machos, com45 dias de vida, linhagem Wistar, divididos em 2 grupos: Estresse Choque(n = 10), onde foram alocados em uma caixa onde receberam um choqueelétrico nas patas traseiras de 0,5 mA, por 2 s, a cada 30 s, por 5min/dia, por 49 dias consecutivos; e Controle (n = 10), alocados namesma caixa, porém sem receber estímulo, por 5 min, durante 49 dias.Posteriormente, iniciaram-se os procedimentos comportamentais, queconsistiram na Habituação na Arena, Teste de Campo Aberto, Treino deReconhecimento de Objetos, Teste de Memória de Curto Prazo (TMCP) eTeste de Memória de Longo Prazo (TMLP). Foram obtidas as taxas deduração de preferência exploratória. Os dados foram apresentados comomédia ± erro padrão da média. Resultados: No TMCP, o grupo EstresseChoque apresentou um aumento significativo da taxa de exploração (75,75± 4,77% vs 58,49 ± 4,83%; p = 0,023), demonstrando um efeito positivo doestresse crônico sobre a memória de curto prazo. No TMCP, não houvediferença significativa do grupo Estresse Choque (55,23 ± 8,33%) emrelação ao Controle (71,61 ± 4,76%; p = 0,146). Conclusão: o estressecrônico revelou efeitos positivos sobre a memória de curto prazo noTeste de Reconhecimento de Objetos, quando comparado ao grupo decontrole, porém não obteve efeitos significativos sobre a memória delongo prazo.
Keywords
Learning
Psychological stress
Memory
ABSTRACT
Objective: To investigate the relationship between chronicstress and spatial memory in rats. Methods: 20 male rats, 45 days old,Wistar lineage, were used, divided into two groups: Shock Stress (n =10), placed in a box where they were submitted to an electric shock 0.5mA in the rear legs, for 2 s, every 30 s, for 5 min/day, for 49consecutive days; and Control (n = 10), allocated in the same box, butwithout receiving stimulus, for 5 min, for 49 days. Subsequently,behavioral procedures were initiated, which consisted of Habituation atthe Arena, Open Field Test, Object Recognition Training, Short-TermMemory Test (STMT), and Long-Term Memory Test (LTMT). Exploratorypreference duration rates were obtained. Data were presented as mean ±standard error of median. Results: At STMT, the Shock Stress groupshowed a significant increase in the exploration rate (75.75 ± 4.77% vs.58.49 ± 4.83%; p = 0.023), demonstrating a positive effect of chronicstress on short-term memory. In the LTMT, there was no significantdifference in the Shock Stress group (55.23 ± 8.33%) compared to theControl group (71.61 ± 4.76%; p = 0.146). Conclusion: chronic stressrevealed positive effects on short-term memory in the Object RecognitionTest when compared to the control group, but it did not have significanteffects on long-term memory.
CC BY-NC-SA 4.0 2020 RCSHCI
* Correspondência:
Av. Renó Júnior, 368 | São Vicente | CEP 37502-138| Itajubá –MG.
e-mail:rodolfo.fisiologia@gmail.com
DOI: 10.21876/rcshci.v10i1.873
Introdução
A memória é definida como uma modificação comportamentaladvinda das relações entre o organismo e o meio no qual está inserido.Tais relações ocorrem como resultado da prática, da experiência e/ouobservação, estabelecendo alterações moleculares e celulares noscircuitos neuronais do sistema nervoso central, onde o encéfaloconstantemente cria e evoca memórias. Porém, a memória não é apenas acapacidade de repetir, mas sim de variar a resposta frente a uma novaaprendizagem1,2. A aprendizagem transforma experiências emmemórias e é o processo pelo qual humanos e outros animais captamconhecimento. Em uma perspectiva cognitiva, a aprendizagem seriaconcebida como a aquisição de novas informações e a sua integração noconjunto de conhecimentos pré-existentes. Aprender, porém, não se limitaapenas à aquisição de novas informações, mas tem ainda por objetivocorrigir, aprofundar, expandir e reorganizar a base dos conhecimentos jáadquiridos. Dessa forma, a aprendizagem está vinculada aos demaisprocessos mentais de atenção, percepção, memória e raciocínio, sendo oconhecimento o resultado da mediação coordenada dos vários processoscognitivos3.
Classicamente, a memória pode ser dividida em estágios, que seclassificam conforme o tempo de retenção ou armazenamento de umainformação: muito rápido (na ordem de milissegundos, denominada dememória sensorial), de curto e de longo prazo. A memória de curto prazoé aquela que apresenta armazenamento temporário de poucas informaçõespor curto intervalo de tempo advindas da memória sensorial ou da memóriade longo prazo. A memória de longo prazo tem a capacidade de armazenarinformações por períodos de tempo bem mais longos, na ordem de minutos,horas, dias, semanas, meses ou anos3-5.
Neste cenário, a memória espacial envolve a habilidade paracodificar, armazenar e recuperar informações sobre localizaçõesespaciais, configurações ou rotas. É esta função que permite lembrar dalocalização de objetos ou encontrar o caminho dentro do meio ambiente.Informações referentes aos objetos e às relações espaciais entre elessão armazenadas pelo esboço visuoespacial, também considerado um sistemaduplo formado por um armazenador visual e por um sistema ativo,responsável por manter informações visuoespaciais6-8. Amemória espacial pode ser afetada por vários fatores externos einternos, incluindo o estresse9-11.
Demonstrou-se ainda que o estresse pode melhorar ou piorar asmemórias relacionadas a diversas tarefas (como na memória dereconhecimento de objeto, condicionamento clássico e navegaçãoespacial)9. A direção destes efeitos depende da intensidadeda resposta ao estresse, do tipo de agente estressante utilizado e dafase da memória na qual se induz o estresse.10 A exposição aoestresse agudo pode exercer um efeito positivo ou negativo na memória decurto prazo1. Troncoso et al.11 demonstraram que aindução de estresse agudo por imobilização em ratos, antes da aquisiçãode uma tarefa espacial, avaliada no labirinto radial de oito braços,melhorou o desempenho desta tarefa comparados ao grupo controle. Poroutro lado, o estresse crônico também é capaz de exercer efeitos namemória espacial. Barreto et al.12 demonstraram que, apesardo desgaste metabólico, a memória de aprendizagem foi preservada duranteo estresse crônico. Esse fato é interessante, uma vez que esta forma deestresse é frequentemente relatada como deletéria para o desempenho damemória em mamíferos, assim como evidenciado em Izquierdo etal.13, que demonstraram o estresse agudo como prejudicialtanto para a memória de reconhecimento de objetos a curto prazo quantopara a longo prazo, enquanto o estresse crônico prejudicou apenas a delongo prazo14-16.
Diante da relevância de tal problemática e da escassez deestudos relacionados especificamente ao estresse crônico e suasinterações com a memória de longo prazo, o objetivo do presente estudofoi, visando ampliar as bases da relação entre tais temas, investigar oefeito do estresse crônico nas diferentes fases da memória espacial emratos.
Métodos
Animais
Os experimentos foram realizados com ratos machos (espécieRattus norvegicus, linhagem Wistar), de 220 a 280 g,com idades entre seis e nove semanas, obtidos no biotério da Faculdadede Medicina de Itajubá. Os animais foram mantidos em temperatura médiade 25 °C e ciclo claro/escuro de 12 h (às 07 h e 19 h), com comida eágua disponíveis ad libitum. Todos procedimentosexperimentais foram realizados de acordo com o Requisitos do Comitê deÉtica no Uso de Animais da mesma instituição, sob o número de protocolo015/2015.
Procedimentos experimentais
Os procedimentos experimentais foram realizados individualmentepara cada animal, e foram divididos nas seguintes etapas:indução do estresse crônico, habituação da arena, teste de campoaberto, treino de reconhecimento de objetos, teste de memória de curtoprazo e teste de memória de longo prazo (Figura 1). O tempo deexploração de cada objeto, em todas as etapas, foi registrado em vídeopara documentação e posterior análise.
    Os animais foram divididos, aleatoriamente, em dois gruposexperimentais: Estresse Choque (n = 10), que foi introduzido em umacaixa de Skinner com dimensões de 35 X 23 X 35 cm (comprimento, largurae altura), utilizada para apresentação do estímulo aversivo choque (1,0mA, com duração de 2 s, a cada 30 s, durante 5 min, por 49 diasconsecutivos), programado por meio de um Scrambler, liberado pelo piso(de aço inox) da caixa; e Controle (n = 10), submetido à mesma caixautilizada pelo grupo Estresse Choque, por 5 min, durante 49 diasconsecutivos, mas não recebeu nenhum estímulo elétrico para indução deestresse)9,17,18.
      Do 50° ao 52° dia, os animais passaram pela fase de Habituaçãona Arena, onde foram expostos a uma arena de 90 x 90 x 40 cm, durante 10min/dia, onde o animal não foi exposto a qualquer objeto9,18.Esse experimento tem como objetivo minimizar o estresse do animal nocontexto experimental da arena.
        No 53º dia foi realizado o Teste de Campo Aberto, no qual osanimais foram colocados no quadrante central de um campo aberto de 90 x90 x 40 cm, com paredes brancas e piso dividido em 12 retângulos iguaispor linhas pretas no piso, para medir a capacidade de movimentação eexploração de cada rato, sem exposição a qualquer objeto9,18.Esse experimento tem como objetivo analisar as atividades exploratóriase locomotoras, bem como a memória de habituação dosanimais12.
        • Treino de Reconhecimento de Objetos
        No 54º dia decorreu o Treino de Reconhecimento de Objetos, emque os ratos foram colocados individualmente por 5 min para explorar aarena (90 x 90 x 40 cm), na presença de 02 objetos idênticos (1A a 2A)posicionados em dois cantos opostos, a 6 cm das paredes dacaixa.9,18
        • Teste de Memória de Curto Prazo
        Após 1h30min do treino, os animais passaram pelo teste dememória de curto prazo, em que exploraram a mesma arena do treino por 5minutos na presença de um objeto familiar (1A) e de um novo objeto(B)9,18.
        • Teste de Memória de Longo Prazo
        No 64º dia transcorreu o Teste de Memória de Longo Prazo, 10dias após o Teste de Memória de Curto Prazo, em que os animais,individualmente, foram colocados na arena para exploração, por 5minutos, na presença de um objeto familiar (1A) e de um novo objeto (C).Finalizado o Teste de Memória de Longo Prazo, os ratos retornaram parasuas gaiolas. Sendo representada toda a metodologia de forma esquemáticana figura a seguir.
        Todos os objetos utilizados no treino de reconhecimento deobjetos e nos testes eram do mesmo material (plástico), apresentavam amesma textura e tamanho, mas formas e cores distintas. Após a realizaçãode cada etapa dos procedimentos experimentais, os animais retornaram asuas gaiolas no biotério. Ao final do período experimental, os animaisforam submetidos a eutanásia por decapitação.
        Análise estatística
        Os resultados relacionados ao comportamento de exploração deobjetos são apresentados como preferência exploratória4. Paratanto, foi calculado o índice de reconhecimento para cada animal pormeio da razão TB,C/(TA+TB,C) × 100, em que TA = tempo gasto explorando oobjeto familiar A e TB,C = tempo gasto explorando os novos objetos B ouC.
        Todos os resultados experimentais foram expressos como média ±erro padrão da média (EPM). Para garantir que análises paramétricaspudessem ser aplicadas, os dados foram submetidos aos testesKolmogorov-Smirnov (para normalidade) eLevene (homogeneidade da variância). Em seguida, foramrealizados testes t de Student para amostrasindependentes para comparar, entre os dois grupos, a preferênciaexploratória para cada uma das três fases do estudo: a) memória de curtoprazo; b) memória de longo prazo (10 dias). Foram consideradossignificativos valores de p < 0,05. As análises estatísticas foramrealizadas no IBM SPSS Statistics for Windows, versão 22 (IBM Corp.,Armonk, N.Y., USA).
        Resultados
        Análise do comportamento de exploração dos objetosdurante o teste de memória de curto prazo (90 min) de reconhecimento deobjetos.
        A Figura 2A mostra os dados da taxa do tempo de preferênciaexploratória dos objetos A e B, durante a sessão do teste realizado 90min após o treino de reconhecimento de objetos (memória de curto prazo).Foi observado um maior tempo de exploração no grupo Choque em relação aogrupo Controle (75,75 ± 4,77% vs 58,49 ± 4,83%; t(20) = 2,46, p =0,023).
        Figura 1 – Desenho esquemático e linha do tempo dos procedimentos experimentais realizados.
        Análise do comportamento de exploração dos objetosdurante o teste de memória de longo prazo (10 dias após o treino) dereconhecimento de objetos.
        A Figura 2B mostra os dados da taxa do tempo de preferênciaexploratória dos objetos A e C (teste ocorrido 10 dias após o treino).Não foram observadas diferenças significativas entre os grupos Choque eControle no teste de longo prazo (55,23 ± 8,33% vs 71,61 ± 4,76%; p =0,146).
        Figura 2 – Média da porcentagem da duração deexploração de objetos para os grupos Choque (n = 10) e Controle (n =10). Em (A), Teste de Curto Prazo ocorrido após 90 min do treino dereconhecimento de objetos. Em (B), Teste de Longo Prazo, onde não foramobservadas diferenças estatisticamente significantes.
        Discussão
        Nos dias atuais, a cada momento os indivíduos interagem com umcomplexo cotidiano de situações desafiadoras, nas quais o ritmoacelerado das mudanças socioeconômicas e culturais impõem ao organismohumano constantes readaptações psicofisiólogicas, cognitivas ecomportamentais. Tais adaptações são eficazes até certo limite, a partirdo qual se sobrepõe um efeito desorganizador acompanhado de todas asrepercussões relativas ao estresse19-24.
        Um evento estressor é caracterizado como um estímulo que ameaçao organismo, gerando, como consequência, um padrão de respostas físicasque o corpo utiliza para evitar ou escapar de uma condição avaliada comoadversa. Como parte desse padrão, o estresse pode desencadear mudançasfisiológicas nas taxas cardíacas e respiratórias, além da pressãoarterial21. Esse efeito do estressor não está restrito apenasao tecido periférico, mas também interage com as funções do sistemanervoso central e dos outros sistemas a ele relacionados19.Além disso, o estresse, agudo ou crônico, foi repetidamente associado àpiora das funções cognitivas, incluindo os processos intrínsecos àaprendizagem e à memória16-18,20,22,25,26.
        São poucos os estudos que avaliam os efeitos do estressecrônico sobre a memória de longo prazo, principalmente no modelo dereconhecimento de objetos. Os resultados obtidos por esse estudo apontamque o estresse crônico induziu efeitos positivos na memória de curtoprazo, cuja análise foi feita durante a realização, 90 minutos após otreinamento, do Teste de Memória de Curto Prazo, no qual o grupoestresse revelou significância com um maior tempo de exploração, quandocomparado ao grupo controle. Contudo, esse protocolo de estresse nãoapresentou diferenças significativas entre os grupos quando testados 10dias após o treinamento, durante o Teste de Memória de LongoPrazo.
        A literatura ainda apresenta divergentes resultados dos efeitosdo estresse crônico na memória11,12,27. Faria etal.27 demonstraram que ratos submetidos ao estresse do nadoforçado, durante 30 dias, apresentaram uma melhora na memória de curtoprazo quando testados ao contexto ao som, comparados ao grupo de ratossedentários, os quais não foram submetidos ao estresse crônico. Osresultados confirmaram esse mesmo efeito positivo do estresse crônicosobre a memória de curto prazo no teste de reconhecimento de objetos.Izquierdo et al.13 avaliaram a memória de curto e longo prazosubmetendo ratos, que foram expostos ao estresse crônico por estímuloelétrico por 8 semanas, ao teste de reconhecimento de objetos. Ospesquisadores concluíram que o estresse crônico teve efeito deletérioapenas na memória de longo prazo, não tendo efeito significativo na decurto prazo. Troncoso et al.11 apresentaram resultados em queos animais foram expostos ao estresse crônico por estímulo elétrico por8 semanas e ao Labirinto de Barnes. Esses animais apresentaram efeitoprejudicial na memória de longo prazo apenas, sem interferência na decurto prazo.
        Outro novo parâmetro avaliado no presente estudo foram osefeitos do estresse crônico sobre as duas fases da memória – curto elongo prazo – pelo protocolo de reconhecimento de objetos, tendo emvista que a literatura é escassa acerca desses dados especificamente. Oprincipal resultado destacou um efeito positivo do estresse crônico namemória de curto prazo, no entanto, não evidenciando nenhum impacto namemória de longo prazo. As médias dos animais do grupo Estresse Choquenão revelaram diferença estatística no comportamento de exploraçãoquando comparados ao grupo Controle no Teste de Memória de Longo Prazo.Estes resultados podem sugerir que o efeito do estresse foi capaz deinduzir alterações neuronais necessárias para estabelecer a memória decurto prazo.
        Assim, este estudo contribui e complementa a literaturarelacionada ao campo de pesquisa explorada nesse trabalho, fornecendouma outra perspectiva das relações entre o estresse crônico e a memóriano reconhecimento de novos objetos. Os efeitos do estresse, de acordocom nossos resultados, apresentaram-se limitados à memória de curtoprazo, talvez modulando uma série de eventos moleculares e celularesnecessários para a regulação fina da plasticidade neuronal vital para aconsolidação da memória.
        Conclusão
        O estresse crônico revelou efeitos positivos sobre a memória decurto prazo no teste de reconhecimento de objetos. Ainda assim, essamodalidade de estresse não exerceu nenhuma mudança na memória de longoprazo.
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        Os autores declaram não haver conflitos de interesse.
        Contribuição dos autores:
        Concepção e desenho do estudo: RSF
        Análise e interpretação dos dados: RSF, ARM, AILP, EMP, JPM
        Coleta de dados: ARM, AILP, EMP, JPM
        Redação do manuscrito: RSF, ARM, AILP, EMP
        Revisão crítica do texto: CT, RSF, PJOC
        Aprovação final do manuscrito: RSF
        Análise estatística: RSF, CT
        Responsabilidade geral pelo estudo: RSF
        Informações de financiamento: Fundação de Amparo à Pesquisa de Minas Gerais (FAPEMIG).
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